Начало музею было положено решением Исполнительного комитета Беломорского районного Совета депутатов трудящихся от 2 ноября 1961 г. «Об открытии Историко-краеведческого музея в г. Беломорске». Первым организатором учреждения стал Кондратий Яковлевич Игнатьев (1902-1970). Постановление о создании МБУ БРКМ «Беломорские петроглифы»
Подготовка к открытию музея велась почти 2 года. Жители Беломорского района откликнулись на призыв оргкомитета музея и присылали старинные предметы, документы, фотографии, которые могли бы стать экспонатами музея. Часть экспонатов была передана Государственным историко-краеведческим музеем КАССР, а его сотрудники принимали непосредственное участие в создании и оформлении экспозиции. Много работ выполнил для музея художник Г. И. Стронк.
Вот как отзывался о новом музее корреспондент газеты «Ленинская правда» И. Уткин, посетивший г. Беломорск в 1963 г.: «Если кому-либо из вас доведется побывать в Беломорске, зайдите в историко-краеведческий музей. Он совсем еще молод, но здесь уже есть немало интересного. Вы увидите экспонаты, рассказывающие о жизни человека в далеком прошлом. По материалам музея Вы сможете познакомиться с успехами, которых добились труженики района за годы Советской власти». Свою заметку о музее он заканчивал следующими пожеланиями: «Надо, чтобы молодой историко-краеведческий музей Беломорска развивался и стал образцовым очагом культуры».
В первые годы — до 1966 г., когда на базе общественного музея города был создан Беломорский филиал Карельского государственного исторического музея, в музейный фонд поступали предметы и документы, переданные частными лицами, коллективами предприятий и организаций Беломорского района.
С 1966 г. объектом музейного показа стали уникальные комплексы петроглифов «Бесовы следки» и «Залавруга». В составе археологической коллекции музея находятся предметы, обнаруженные в результате раскопок в низовье р. Выг – на стоянках «Ерпин Пудас», «Горелый мост»: каменные топоры, ножи, наконечники стрел и копий, скребки, шлифовальные плиты и др.
В настоящее время Беломорский районный краеведческий музей «Беломорские петроглифы» — муниципальное бюджетное учреждение. В его собрании — коллекции предметов поморской культуры, хозяйства и быта; хранятся материалы по истории края, в том числе, документы, фотографии, личные вещи беломорчан — героев Великой Отечественной войны 1941-1945 гг., учителей, спортсменов, почетных граждан г. Беломорска — всего более 7 000 единиц хранения.
В 2008 г. открыт экспозиционно-выставочный зал, где помимо базовой выставки, ежегодно оформляется до 10-12 тематических выставок.
Знаменательным событием стало включение памятника «Петроглифы Белого моря» в список всемирного наследия ЮНЕСКО. Такое решение было принято на 44-й сессии Комитета всемирного наследия, которая состоялась в сентябре 2021 года.
6 января 2023 г. в Беломорском районном краеведческом музее состоялась презентация новой интерактивной экспозиции "Сказания Поморского берега", созданной по национальному проекту «Культура: техническое оснащение музеев». В новом современном экспозиционном пространстве посетители музея знакомятся с различными страницами истории Беломорского района: культурой и бытом поморов, судостроением и мореходством, старинными поморскими поселениями, историей строительства Беломорско-Балтийского канала и развития города Беломорска. В помощь им будут не только опытные экскурсоводы, но и интерактивные карты, интерактивные столы и аудиогиды. Желающие смогут совершить VR-туры «От Сороки до Соловков» и «Залавруга». В Центре поморской культуры музея представлена большая выставка краеведческой литературы, а с помощью двух интерактивных столов можно познакомиться с материалами по истории малой родины и с материалами электронной книги памяти Беломорского района, создаваемой музеем с 2022 г.
С 1 января 2022 года структурным подразделением музея является Центр поморской культуры. Здесь организуются выставки о Поморье, ежегодно проводится межрегиональная краеведческая конференция «Балагуровские чтения», создаются собственные краеведческие ресурсы. С 2022 года организуется краеведческий марафон записей местной речи «Живое слово Карельского Поморья», посвященный памяти Ивана Матвеевича Дурова. В Центре поморской культуры работает мастерская «Рукоделия Поморья», клуб золотошвей. Юные беломорчане занимаются здесь по образовательным программам «Шью как мама», «Бабушкин урок». Организуются ремесленные встречи, мастер-классы, ремесленные недели. На базе Центра работают две общественные организации: объединение краеведов «Поморский берег», объединение мастеров «Рукоделия Поморья».